Nasce il 1° Dicembre 1944 a Los Angeles; ad 8 anni e mezzo comincia a prendere lezioni di pianoforte, successivamente entra nella Daniel Webster Junior High School West di Los Angeles e comincia a suonare la grancassa, divenendo poi primo rullante.
In seconda superiore si unisce ad un gruppo pop chiamato Terry and the Twilighters, iniziando a suonare nel circuito delle scuole cattoliche attorno a Los Angeles, dedicandosi successivamente al Jazz, cominciandone a seguire i concerti di tutti gli artisti più famosi dell’ epoca, nessuno escluso.
Nell’ autunno 1963 si iscrive al Santa Monica City college, passando dal corso di musica a quello di economia, con scarsi risultati. Nel 1966 John rompe con la propria famiglia, trasferendosi in una comunità Hippy nelle vicinanze del Topanga Canyon, trasferendosi al San Fernando State College.
In questo periodo gli studi passano in secondo piano in favore di jam session e dell’assunzione di droghe psichedeliche, in particolare LSD; John incontra in questo periodo Robby Krieger, suo amico alla Uni High, condividendo con lui le prime esperienze psichedeliche, e formando assieme ad altri 2 amici gli Psychedelic Rangers.
Poco dopo lo scioglimento degli Psychedelic Rangers, Robby e John cominciano a frequentare un corso di meditazione trascendentale, incontrandovi Ray Manzarek.
Lo stesso Manzarek recluta per primo Densmore a suonare la batteria nel gruppo dei suoi fratelli, Rick & the Ravens, assieme a Jim Morrison.
Band
The Psychedelic Rangers
The Doors
The Butts Band